La verrière où est représenté l'Arbre de Jessé a été réalisée dans le premier quart du 13e siècle, probablement aux alentours de 1212, date de prise de possession du chœur par le chapitre. Elle est traditionnellement considérée comme un don du roi Philippe Auguste. Comme le rapporte le chanoine Claude Dormay vers le milieu du 17e siècle, le Roy Philippe Auguste [...] donna la grande vitre que l'on void à la teste du Chœur. Dormay emprunte sans doute cette information au martyrologe de la cathédrale qui conserve le souvenir du généreux don de 30 livres parisis, fait par le roi au chapitre, et destiné à l'exécution rapide (et sans doute locale) de la maîtresse-vitre. Le thème iconographique de l'arbre de Jessé, qui se développe à partir du milieu du 12e siècle et connaît une grande faveur au 13e siècle, est une préfiguration de l'Incarnation du Christ, qui, ici, domine en majesté depuis le haut de la verrière. Cette thématique en fait donc un des principaux sujets développés dans les verrières axiales. En outre, cette représentation des rois de juda est particulièrement adaptée à un don royal.

Par la suite, rien de précis n'est connu sur l'histoire de cette verrière jusqu'au début du 19e siècle.

L'ensemble des verrières de la cathédrale souffre d'un manque d'entretien pendant la Révolution et profite d'une restauration vers 1807, à l'aide de panneaux de vitraux provenant de l'église abbatiale Saint-Jean-des-Vignes qu'on commence à détruire. Gravement endommagées par l'explosion de la poudrière du bastion Saint-Remy, le 13 octobre 1815, puis par un ouragan en décembre 1815, les verrières sont réparées en 1816 ou 1817, intégrant au besoin des panneaux ou des verres provenant cette fois de l'église abbatiale de Braine, en cours de démolition partielle. En ce qui concerne l'Arbre de Jessé, le devis de l'expert Louis Duroché signale que dix panneaux, sur les trente-six de la verrière, sont à refaire à neuf. Les verrières de l'abside sont alors complètement remaniées, les manques étant comblés par des scènes ou des personnages empruntés à d'autres verrières de la cathédrale, ou aux édifices précédemment cités. Enfin, le vitrier restaurateur installe au centre de l'Arbre de Jessé un crucifix sur fond violet qu'il vient de créer, dans le but probable de remplacer un panneau détruit.

Le baron Ferdinand de Guilhermy, qui visite la cathédrale de Soissons à plusieurs reprises vers le milieu du 19e siècle, décrit l'aspect de cette verrière avant que soit entreprise la restauration méthodique du vitrage de l'édifice après 1850. Son rapport signale la présence du crucifix moderne, qui interrompt la chaîne des sujets et gâte l'ensemble. Le bas de la fenêtre est alors confus. Le vitrail est occupé par des personnages assis ou debout, ces derniers portant des banderoles. Au centre, se trouve un roi assis, puis le Christ assis, la tête peut-être environnée de colombes. Un autre personnage est assis au-dessus du Christ, impensable composition qui témoigne du déplacement des panneaux. L'aspect de la verrière est tel, que le visiteur - qui excelle pourtant en iconographie - n'arrive pas à reconnaître le sujet traité. Dans la fenêtre voisine (baie 102), également très confuse, le baron de Guilhermy remarque le buste d'un roi nimbé, assis dans des branches, ainsi que la Vierge, également assise entre des branches, personnages dans lesquels il reconnaît enfin des éléments d'un arbre de Jessé. D'autres éléments sont peut-être exilés à l'époque dans d'autres baies de l'abside et des chapelles absidales Saint-Pierre et Saint-Paul. En effet, dans la verrière centrale de la chapelle Saint-Pierre, sont alors placés les morceaux d'un grand personnage portant une banderole où l'on peut lire EZEC (sans doute Ezéchiel). La première fenêtre de la chapelle Saint-Paul accueille la partie supérieure du prophète Habacuc, tandis que la deuxième renferme celle du prophète Joël.

La restauration des verrières de l'abside commence vers 1865 par la verrière 104 consacrée à la mort de la Vierge. Puis le projet de rétablir les quatre verrières voisines émerge progressivement. Ces verrières et les verrières absidales sont déposées en 1882, puis mises en caisses, tandis que les baies sont bouchées par une maçonnerie de brique. Il faut attendre quelques années pour que la fabrique accepte de participer financièrement à cette restauration. En 1889, alors que la somme nécessaire à la remise en état d'une verrière a pu être rassemblée, la restauration du vitrail central (baie 100) est confiée au peintre-verrier parisien Édouard Didron, dont la soumission est la plus avantageuse. La verrière est restaurée en 1889-1890 (elle est datée et signée dans la bordure inférieure), et, au milieu de l'année 1890, Édouard Didron soumissionne à nouveau pour restaurer les trois autres verrières de l'abside. Mais cette fois, le marché est emporté par Félix Gaudin, qui a consenti le rabais le plus important. L'échelonnement du travail dans le temps et son morcellement ont privé Didron d'un certain nombre de panneaux originaux, lors de la réparation de la verrière axiale, en particulier du roi et de la Vierge qui se trouvaient dans la verrière voisine (baie 102). Édouard Didron n'a donc pu que retirer les éléments étrangers à la composition d'origine, recomposer et restaurer les personnages subsistants, et créer dans le style du début du 13e siècle plusieurs panneaux et personnages manquants (un motif décoratif à la place de Jessé endormi, un roi, le prophète Ezéchiel, une Sibylle, enfin la Vierge).

Pendant la Première Guerre mondiale, cette verrière est déposée en deux campagnes, en 1915 pour le tiers inférieur, puis en 1917 pour les panneaux restants. Quelques photographies réalisées par le service des Monuments historiques témoignent que ce vitrail a été peu victime des bombardements et n'a rien subi d'irréparable.

À l'issue du conflit, le chœur, moins atteint que la nef, est rapidement restauré. La réparation de l'Arbre de Jessé est confiée au peintre-verrier parisien Emmanuel Daumont-Tournel (9 rue François Bonvin), et achevée en 1923 ou au tout début de 1924. Déposé une nouvelle fois en 1939, et conservé pendant toute la Seconde Guerre mondiale au musée des Monuments français, le vitrail a été restauré par le peintre-verrier parisien Georges Bourgeot (3 rue des Gobelins) et reposé en 1946.

La Vierge et la partie supérieure d'un roi de Juda, que Guilhermy avait remarqués dans la verrière 102, ont quitté définitivement les fenêtres de la cathédrale en 1890. Ces panneaux devenus superflus, écartés des trois dernières verrières lors de leur restauration par Félix Gaudin, ont été donnés ou vendus au cours des années suivantes, soit par le verrier, soit par décision de la fabrique. La Vierge a été acquise par le Kunstgewerbemuseum de Berlin dans le commerce d'art, en 1904 ou 1905 semble-t-il, puis a été détruite par un bombardement ou une explosion à la fin du second conflit mondial. La partie supérieure du roi (qu'on surnomme "le roi de Bourges") a été achetée en 1921 par le collectionneur américain Raymond Pitcairn, après avoir appartenu à d'autres amateurs privés. Le panneau est actuellement conservé au Glencairn Museum de Bryn Athyn en Pennsylvanie (USA).